Fundamentos genéticos do desenvolvimento de uma simbiose

Scientific Reports volume 13, Artigo número: 14014 (2023) Citar este artigo

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As interações mutualísticas entre organismos muitas vezes medeiam a inovação de características essenciais para manter o relacionamento. No entanto, a nossa compreensão destas interações tem sido dificultada devido a vários obstáculos no estudo da genética de animais não-modelo. Para compreender os mecanismos genéticos pelos quais tais características se desenvolvem, examinamos a função dos genes sem fôlego (btl), sem traqueia (trh) e duplo sexo no desenvolvimento de um novo órgão portador de fungo (micângio) que facilita uma relação obrigatória entre fungo- cultivando besouros ambrosia e parceiros fúngicos específicos. O knockdown de genes por interferência de RNA e subsequente visualização de tomografia microcomputadorizada sugerem que btl e trh são necessários para o início da micangia e que a tubulogênese pode ter sido cooptada para o desenvolvimento micangial inicial.

A biologia evolutiva do desenvolvimento procura abordar questões fundamentais em torno dos mecanismos subjacentes à inovação morfológica e à evolução no sentido de aumentar a complexidade estrutural dentro do plano corporal. A cooptação permite a reutilização de genes centrais de desenvolvimento em um novo contexto de desenvolvimento, como a integração de genes de apêndices de insetos na evolução de manchas oculares de borboletas . Entre muitos exemplos interessantes, novas características que podem ajudar na partição de um simbionte microbiano dentro do corpo do hospedeiro animal são de particular relevância. A lula bobtail havaiana (Euprymna scolopes) e seu simbionte Vibrio fischeri são um desses consórcios onde a identificação de alvos genéticos cooptados dentro do órgão de luz da lula ajudou a decifrar a identidade e as origens evolutivas dessa estrutura .

Os besouros Ambrosia, que compreendem mais de 3.500 espécies entre os verdadeiros gorgulhos (Curclionidae), formaram independentemente parcerias nutricionais obrigatórias com fungos mais de uma dúzia de vezes3. Sua capacidade de transportar simbiontes fúngicos em órgãos especializados, chamados micângios, levou a muitas investigações sobre morfologia e função. No entanto, fora da investigação filogenética, poucos estudos fornecem recursos genéticos moleculares4,5, e os mecanismos genéticos e de desenvolvimento subjacentes à evolução repetida da micangia ainda são pouco compreendidos. Mycangia pode ser encontrada em vários segmentos corporais com diversos graus de complexidade; alguns micângios se apresentam como fossetas rasas, enquanto outros são invaginações, bolsas ou túbulos mais complicados3,6. Esta adaptação estrutural está associada a uma mudança tanto na composição nutricional das larvas quanto na estrutura da galeria natal em ambientes lenhosos, quando comparada com seus parentes besouros que se alimentam do floema7. Como tal, a xilomicetofagia é essencial para o nicho ecológico definido pelos besouros ambrosia e suas simbioses fúngicas7. Esta evolução para xilomicetofagia ocorreu entre uma grande diversidade de parceiros fúngicos6; diversas associações nutricionais que levam ao mesmo ponto final estrutural e funcional sugerem que essas estreitas relações nutricionais podem impulsionar o desenvolvimento especializado dentro do inseto hospedeiro.

A característica relativamente derivada da cultura de fungos facilitou a capacidade dos besouros de prosperar em habitats lenhosos nutricionalmente esgotados, permitindo-lhes utilizar a lignocelulose como um recurso valioso. Embora o seu comportamento de perfuração da madeira vise principalmente árvores stressadas ou moribundas, os ataques extensivos às árvores hospedeiras podem exacerbar o seu declínio. No mundo globalizado de hoje, a introdução de espécies exóticas de besouro ambrosia aumenta a probabilidade de novas interações com árvores nativas, amplificando assim o potencial para o surgimento de novas associações hospedeiras. Consequentemente, os besouros ambrosia emergiram como um assunto significativo nos campos da patologia florestal e entomologia. Além disso, a diversidade na morfologia dos micângios e nas relações simbióticas com parceiros fúngicos os torna altamente intrigantes do ponto de vista evo-devo. Aqui usamos a espécie de besouro ambrosia Euwallacea validus para estudar as bases genéticas do desenvolvimento de mycangia. Esta espécie, que foi introduzida nos EUA no final de 1900, está amplamente disponível no Nordeste dos Estados Unidos. A fêmea adulta de E. validus vetoriza seu simbionte nutricional primário, Fusarium oligoseptatum, presumivelmente em um par de micangios pré-orais que estão localizados medialmente na cabeça, atrás das mandíbulas. Pesquisas anteriores que resolveram a organização interna do micângio identificaram um segundo par de pequenas bolsas dentro da cabeça, inferior ao micângio primário e localizadas lateralmente perto de cada olho, mas não se estenderam à caracterização funcional8. As espécies de Euwallacea também são conhecidas por transportarem simbiontes secundários (como Raffaelea subfusca e Graphium sp.), que teoricamente desempenham papéis alternativos nas galerias natais ao longo do desenvolvimento . Descobriu-se que outras espécies de besouros ambrosia não apenas desenvolvem múltiplos micangias, mas também podem segregar diferentes simbiontes em bolsas separadas6. A resolução em torno do gênero Euwallacea deixa muitas questões sem resposta em relação às parcerias periféricas, mas mostrou uma relação de alta fidelidade entre esses besouros e o Fusarium. O exame e a amostragem baseada em cultura de 250 fêmeas de E. validus resultaram na recuperação de fungos de 99,2% dos indivíduos amostrados, indicando conservação robusta de micangia e colonização fúngica em populações de tipo selvagem .